国防情报局是始艾森豪威尔执政期中央集权趋势的具体体现一，见证了20世纪50年代期军方强化常规情报活动（即：非信号情报、非空中侦察、非系统化）的迫切需求。根据某位分析人士的说法，一认知其实是“导弹差距”论争的一附加的结果：面军方各部门苏联导弹实力南辕北辙的估量，一切被解释各争取武器预算的利行，国情报委员1959年立了一“联合研究组”（Joint Study Group），专门研究情报产生机构。
联合研究组，由中央情报局的利曼·柯克帕特克（Lyman Kirkpatrick）牵头，结论认，国防情报活动重叠重复现象极严重，导致资源分布不均。正因此，“即使并非不，国防部所有情报活动的全面指挥管理变难难。的确，情报活动的一盘散沙状况，国防部内部几情报部门间情报信息的由充分流制造了‘障碍’”。联合研究组建议，国防部长“应使国防部内部的军情报部门完全符合1958年国防重组法案的原则”。
何做符合原则却了一争议矛盾的主题。联合研究组的报告建议，国防部立一单一的情报机构，直接向国防部长汇报。，联合研究组的结论认，“总体说，军方情报部门具备特殊技知识，整合情报活动的尝试就是不明智的。”
尽管联合研究组的结论，1961年2月8日，国防部长罗伯特·麦克纳马拉在给参谋长联席议的一份备忘录中写，“，实施联合研究组所建议的最有效的方法，是立一国防部情报局，将现有的情报部门——国安全局、目前由军方负责的情报搜集反情报部门、助理部长办公室的情报职特别行动——包括进。”麦克纳马拉求参谋长联席议在30内提一国防部情报局概念，并草拟一份立一部门的命令及实施间方案。他就制定计划提一些初步指导方针，包括国防情报全部需求的彻底整合，根除情报搜集产程中的头重复。2月9日，联合参谋部建议，参谋长联席议命令联合参谋部提国防情报局的概念，与国防部长的备忘录一致，并将新机构置参谋长联席议控制。
1961年3月2日，联合参谋部将他的建议递呈国防部长，包括在参谋长联席议框架内立一军情报机构的组织架构概念。4月3日，麦克纳马拉就拟议中的情报机构所涉及的几根本问题寻求建议，包括置参谋长联席议领导指挥及它所承担的特殊职。10，参谋长联席议批准了联合参谋部国防部长草拟的备忘录。备忘录依据《1958年国防部重组法案》——明确指定参谋长联席议负责战略计划制定军行动指挥及完些职责必的情报资产的控制——此根据将新机构置参谋长联席议领导指挥。相比，果将新机构置国防部长办公室直接领导，“使军情报资产束高阁，孤立、节受命负责战略计划制定军行动指挥的机构部门”。
联合参谋部的备忘录建议将国安全局置参谋长联席议权力管辖。另外，备忘录提，全部整合军方所有的情报活动或许不是良策。备忘录建议，委托新国防情报局长负责密切监督余的其他情报活动，并授权该局长负责解决消除重叠重复现象，审阅全部的情报计划预算，及布置确定军情报优先搜集需求。
新立的国防情报局其实是一折衷的结果，虽它与参谋长联席议所建议的相差无几。1961年7月5日，麦克纳马拉决定立国防情报局，该局通参谋长联席议向国防部长汇报。8月1日，他通国防部5105.21号指令宣布立国防情报局，确定其职责：（1）组织、指挥、管理、控制国防部分配给或纳入国防部情报局的所有情报资源；（2）审阅协调与国防部保留或分配给军部门的情报职；（3）监督其他所有获批准授权，但未纳入国防部情报局职范围的其他情报职的活动计划、项目、政策、步骤；（4）最经济有效国防部情报资源进行分配管理；（5）优先回应国情报委员的需求；（6）满足国防部主部门的情报需求。由国防部情报局的立，负责情报的联合参谋长一职被取消，特别行动办公室——国防部长直接领导的一微不足的情报分支——同被撤销。
1976年12月16日，国防部长就国防部情报局签署一项新的授权（即国防部5105.21号指令的新版本），将参谋长联席议国防部情报局行动的控制权限定在：（1）获取所需的情报信息履行实施参谋长联席议的法定职指定责任；（2）保证及、准确、靠的情报信息，支持统一特定的指挥命令。其他所有宜，国防部情报局局长通负责情报的助理国防部长向国防部长汇报。国防部情报局的使命够更精确表述“满足或保证满足国防部长、参谋长联席议、国防部诸部门及其他获授权的机构国外情报的需求，国情报总类贡献军相关的情报”。
5月，1977年5月19日，国防部长签署了国防部情报局新授权令，机构组织行政管理略做修改。根据新的授权令，国防部情报局长将同向国防部长参谋长联席议主席汇报。除此外，国防部情报局长受参谋长联席议的牵制，旨在（1）获取所需的情报信息履行实施参谋长联席议的法定职指定责任；（2）保证及、准确、靠的情报信息，支持统一特定的指挥命令。管理指挥国防情报局雇员的职责，由负责指挥、控制、通信情报的助理国防部长执行实施。
1990年2月，负责指挥、控制、通信情报的助理国防部长立国防部情报部门高级官员领导组，审视检查国防情报系统面瞬息万变的国际安全环境的准备情况。此举被冠“20世纪90年代的国防情报”，目的在确定90年代潜在危机预期机遇。1990年6月，该领导组提了一份绝密级简明扼的报告草案，就参与人员在检查中现的问题做了综合概述，并附一份“问题”清单，就每单一问题提供选择的解决方法。
报告草案最终的检查做了铺垫。，由国防部最高层的法有所变化，最终的审视检查并有完，但是，检查研究的结果在1990年9月至12月间提给国防部长、副部长其他官员。国防部副部长唐纳德·阿特伍德（Donald J.Atwood）了一份题“加强国防情报力”的备忘录强调，国防部高层官员已审视检查了国防部的情报活动，求详细的计划争取实现各项目的，包括加强“国防情报局在情报需求、情报编制管理程序方面的执行力”。
备忘录产生了积极的结果，助理国防部长1991年3月15日提“国防情报重组方案”。关国防部情报局，方案求：
●加强国防部情报局战支援机构的；
●提高国防部情报局的情报质量，通简化程序内部重组，着重质量分析加强提高判断力及重情报的战略报；
●加强国防部情报局情报产分析的管理；
●指定国防部情报局负责完监督基础百科数据的建设；
●在国防部情报局内部确立验证威胁信息的力，保证互不关联的情报信息录入获取程序；
●在国防部情报局内部建立政策务办公室，提高国防部长办公室的支持效率。
完述一切及方案中其他项的绝部分努力是在詹姆斯·克拉珀中将负责期间进行的，此人1991年11月被任命国防部情报局局长。1991年3月计划方案台，将近6年，一项新的慎重体现国防部情报局主职与任务的指令终布。项指令本身历经数年才台，部分反映国防部情报局的变化。1997年2月18日布的国防部5105.21指令“国防部情报局”，取代1977年的指令。2008年3月18日，新版5105.21号指令取代了1997年版指令。
新版指令或授权令详细说明了国防部情报局12类任务或功，及局长承担的70项职责与功。国防部情报局局长的职责包括：
●所有源情报分析：向联合特混部队战部队指挥官，及国防政策国安全政策制定者提供所有源的情报；
●人力情报：集中控制管理国防部范围的人力情报部门，并在世界范围展国防部的人力情报搜集活动；
●联合参谋部情报：管理指导联合参谋部情报处（Joint Staff Intelligence Directorate），直接满足参谋长
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