联邦调查局的职责主是应犯罪执法、国内反恐国内反间谍领域，但该局在海外仍是不忽视的存在，其行动偶尔进入外情报反情报领域。
联邦调查局的内部结构极受了2001年9月11日件的影响。罗伯特·米勒（Robert Mueller）局长在2002年5月20日给全体员工的信件中确认了联邦调查局的十重点。前三重点是“保护国不受恐怖袭击”、“保护国不被外国的情报活动间谍活动所损害”“保护国远离网络攻击高科技犯罪”。米勒在他的备忘录中宣称，该局的反恐目标是预防，意味着“减少传统的执法活动，更投入情报分析中”。
恐怖袭击的调查现，联邦调查局总部有跟进由明尼阿波利斯凤凰城分遣队的揭露“9·11”谋的预警信息。其实在袭击生前，长期一直存在着该组织效率的担，因联邦调查局的文化深深根植执法迅速逮捕罪犯的行动，不擅长间谍恐怖分子的耐监控。紧随“9·11”，不光有呼声重组联邦调查局的国安全工，有人建议建立一与英国安全局、澳利亚安全情报组织、加拿国安全情报局类似的全新反恐反情报机构。
“国遭受恐怖袭击全国委员”（National ittee on Terrorist Attacks Upon the Uates）担建立一新的国内情报机构分散那些负责反恐任务的官员的精力，此威胁仍严峻，因此建议采取一不那激进的改变。该委员转建议，“应该在联邦调查局建立一支专业化的、综合的国安全有生力量，包括特工、分析人员、语言侦察专，通招募、培训、奖励再培训，使情报国安全的深入专业化渗透机构文化中并推动其展。”
2005年3月，国规模杀伤武器情报力委员（ittee oelligence Capabilities of the Uates Regarding ons of Mass Destru）建议在联邦调查局内部立一新的国安全局，隶属单独的执行助理局长，确保联邦调查局的情报单位更接受国情报总监的指挥，并“充分利联邦调查局的进展”。该委员建议新的机构包括联邦调查局的反恐反情报部门及情报处。情报处建立“9·11”，一直是情报办公室，职责是实施联邦调查局的情报战略、监管联邦调查局的情报搜集分析，并负责分析人员招募培训。，《2004年情报改革反恐法案》将情报办公室改情报处，该处的主职责是“监管联邦调查局内所有国情报工的项目活动”。
2005年6月29日，布什总统在给负责国安全的几位官员（包括司法部长）的备忘录中，达了建立一机构的命令，机构“将联邦调查局的反恐、反情报情报单位的任务、力资源结合在一”。备忘录借了“9·11委员”调查报告的词，指示司法部长“制定计划，建立一支联邦调查局国安全系统的有生力量”。
回应，2005年9月12日，联邦调查局正式建立了一国安全分局（National Security Branch），由负责反恐反情报部门、情报处的执行助理局长领导。部门负责联邦调查局的所有情报功，从总部进行管理，每区域分部通外勤情报组（Field Intelligence Groups）展工，2014年3月共有56组。2009年1月，该部门增加了一理空间情报单位。2006年7月26日，国安全分局增加了一规模杀伤武器处，据联邦调查局局长罗伯特·米勒说，处将“研究一场规模杀伤武器袭击造的果，提高我的备战水平，协调政府应规模杀伤武器袭击的措施”。2007年，联邦调查局反情报部门进行了重组，合并了两负责国际恐怖主义的单位——负责基组织的负责更老牌组织（真主党）的，并通熟悉特定世界区域恐怖组织务的主管官员始传送原始情报相关威胁信息。2011年7月，联邦调查局建立了一反扩散中，负责该局所有反扩散相关的调查，包括获取“将有助外国政府建设、使、分享或贩卖规模杀伤武器……导弹系统/或空间或高级常规武器或部件”的信息技术。米勒局长2013年在国证，宣称“中将反情报部门的业务活动，规模杀伤武器处的专业知识，情报处的分析力结合在了一”。
除人力情报外，国安全分局行使其国内情报搜集职责所采取的方法包括，互联网监控电话通讯截听（借助其数据截听技术部门Data Intercept Teology Unit）、直升飞机跟踪（曾执行位华盛顿特区的中国新使馆建设的拍摄任务）及无人机。2013年7月，联邦调查局呈递给参议员兰德·保罗（Rand Paul）的一封信中写，“2006年末，联邦调查局在八犯罪案件两国安全案件中使无人机执行跟踪任务”。，联邦调查局所负责的外国情报活动相关的任务中，包括直接针华盛顿特区的外国使馆的窃听及入室行动（属“秘密进入行动”Surreptitious Entry Program的一部分）。联邦调查局华盛顿特区的所有共产主义国政府代表团的电话进行定期的监控。非共产主义国政府的电话被窃听，尤其是正在与国进行谈判的那些国，或者是正在经历高速展的那些国。联邦调查局曾一度位旧金山的某盟国使团的电话进行了窃听。另外，联邦调查局诸外国使馆实施了入室行动获密码资料其他外国情报。两类行动据报仍在继续实施。
图5.7显示了国安全分局目前的组织架构图。除了2部、1处1中外，有一恐怖分子筛查中（Terrorist Sier）高价值在押犯审讯组（High-Value Detaierrogation Group）。中的任务是强化联邦政府筛查恐怖分子的方法，并已知或有嫌疑的恐怖分子建立一单独的全面观察名单。中负责确保、州联邦的筛查人员“迅速获信息专业知识”。高价值在押犯审讯组是一设在国安全分局的跨部门机构，人员各情报界组织。它的任务是“收集调配国最的资源，从重恐怖嫌疑人身搜集情报，预防针国其盟国的恐怖袭击”。2010年4月19日，国安全委员签了《跨部门高价值在押犯审讯组行动章程》。
1939年，罗斯福总统授权批准联邦调查局搜集西半球的情报，联邦调查局了完项工专门立了一特别情报局（Special Intelligence Service）。特别情报局有近360名特工，部分在墨西哥、阿根廷巴西。二战不久，虽胡佛建议将该局的工范围扩全世界，但该局是失了外情报的职，职先由战略服务处、的中央情报组中央情报局承担。
截至1970年，联邦调查局一直在10使馆中派驻代表担任法律随员。他的正式职是就共同关注的问题与驻在国警察机构进行联络，并处理国公民遇的法律难题。1970年一年，联邦调查局派驻代表的使馆数量增加20，并求特工搜集外情报，尤其关注那些被海外特工认定高层次的情报。某些材料通非常规的渠递给高层官员，包括基辛格。胡佛1972年世，在联邦调查局有关行动被曝光，项目被中止，联邦调查局派驻海外代表的使馆数量被减少15。
联邦调查局至少两次从外秘密搜集的尝试已被曝光。在智利前国防部长奥兰·勒特尔（Orlando Letelier）谋杀案的调查中，联邦调查局在智利经营了一名秘密特工。名特工告诉联邦调查局，右翼势力的帕尔蒂亚·利伯塔德（Partia Libertad）雇佣智利的毒贩谋杀了勒特尔。但是，联邦调查局的特工被现曾是国缉毒署的线人，几年前因欺骗德败坏被中断联系并被列入了黑名单。相比，联邦调查局另一较功的行动是在20世纪70年代，曾将一名年轻女情报员安置在一早期访华的左翼代表团中。
联邦调查局确实法律随员的形式在海外保持着量的存在。该项目从20世纪90年代中期的23驻外办公室70名特工始，一直在扩。1996年曾计划在的4年内再增加23办公室59名特工。1998年年中，已经在特拉维夫、比勒陀利亚、塔林、华沙、基辅建立了新的
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